ドラゴンクエストシリーズ第9作。制作は前作『VIII』に引き続き、レベルファイブが担当。ドラゴンクエスト本編作品で初めて、ネットワークプレイが導入される作品である。
日本国内で当初2007年内に発売予定だったが、同年8月にスクウェア・エニックス側がさらなるクオリティアップのための期間が必要と判断し、2008年度内の発売予定に延期となった[2]。2008年12月10日に発売日(2009年3月28日)と価格(5,980円)が発表された[3]。
キャッチコピーは「そして、ボクたちは天使と呼ばれていた」[4]。
日本ゲーム大賞2007 フューチャー部門を受賞。日本ゲーム大賞2008 フューチャー部門を受賞。
2006年12月12日の発表当日からテレビCMが放映された。任天堂のDS関連のCM同様、中江真司がナレーションを担当した。